W sennej miejscowości Ravenswood Bluff wśród mieszkańców kryje się demon. Podczas piekielnej burzy, równo o północy, rozlega się mrożący krew w żyłach krzyk. Mieszkańcy ruszają sprawdzić, co się stało i odkrywają zamordowanego miejskiego kronikarza, jego ciało zostało nabite na wskazówki wieży zegarowej, a krew spływa na bruk poniżej.
Demon jest na wolności: nocą zabija, a za dnia ukrywa się pod ludzką postacią. Niektórzy mieszkańcy posiadają skrawki informacji. Inni dysponują zdolnościami, które pozwalają walczyć ze złem lub chronić niewinnych. Jednak demon i jego słudzy rozsiewają kłamstwa, aby siać zamęt i wzbudzać podejrzenia. Czy dobrzy mieszkańcy zdołają na czas rozwiązać zagadkę, wskazać prawdziwego demona i go stracić? Czy też zło przejmie kontrolę nad niegdyś spokojnym miasteczkiem?
Blood on the Clocktower to gra blefu, w której gracze dzielą się na dwie przeciwne drużyny: dobra i zła, a nad przebiegiem rozgrywki czuwa gracz pełniący rolę narratora, prowadzący wydarzenia i podejmujący kluczowe decyzje. Celem gry jest poprawne wytypowanie i stracenie demonów, zanim ich liczba przewyższy liczbę mieszkańców.
W fazie dnia gracze otwarcie rozmawiają oraz prowadzą prywatne rozmowy, wymieniając się informacjami albo rozpowszechniając kłamstwa. Finałem dnia może być egzekucja gracza, jeśli większość uzna go za członka drużyny zła. W fazie nocy gracze zamykają oczy, a narrator budzi ich pojedynczo, aby mogli zdobywać informacje, siać zamęt lub dokonywać zabójstw.
Narrator korzysta z rozbudowanych elementów gry, aby prowadzić każdą rozgrywkę, dzięki czemu pozostali gracze nie potrzebują planszy ani specjalnego obszaru gry. Każdy pozostaje zaangażowany aż do samego końca, nawet po śmierci swojej postaci, gdy jako duch nadal próbuje pomóc swojej drużynie i wygrać zza grobu.
Jeśli ktoś dołączy do rozgrywki już po jej rozpoczęciu, może wejść do gry jako potężna postać podróżnika o nietypowych zdolnościach i niejednoznacznych lojalnościach. Każda postać posiada własną wyjątkową zdolność, a w jednej rozgrywce nigdy nie występują dwaj gracze grający tą samą postacią.
