Wyrusz do Tolkas, zatopionego miasta pogrążonego w mroku i zapomnieniu. Pod jego zniszczoną powierzchnią leży świat wijących się ulic, zalanych placów i rozpadających się sal, gdzie duchy unoszą się jak mgła, a dziwna flora czeka na swoją ofiarę. Każdy krok w Tolkas to zejście głębiej. Każdy zakręt kryje wspomnienie częściowo pogrzebane w mule i wilgoci. To miejsce, w którym skarb połyskuje tuż poza zasięgiem, a głębiny zawsze obserwują.
Whispers of the Deep to gra potyczkowa osadzona w ruinach zatopionego Tolkas. Wcielasz się w Delvera, mistyczną duszę powiązaną z fizycznym ciałem oraz grupę najemnych towarzyszy, rywalizując z innym graczem w bezpośrednim wyścigu po zaginiony skarb.
Każda rozgrywka toczy się na planszy 2×2 z 2–3 miniaturami po każdej stronie. Gracze eksplorują ruiny, wydobywają skarby i stawiają czoła duchom, które pojawiają się wraz ze wzrostem poziomu zagrożenia. Wykorzystywany jest prosty system kości K8, a każda jednostka posiada zestaw statystyk: ruch, spryt, siłę i pancerz, które określają liczbę rzucanych kości.
W miarę wywoływania chaosu duchy stają się coraz bardziej agresywne, pojawiają się karty zdarzeń i nieprzewidywalne zagrożenia.
Whispers of the Deep zawiera pełną księgę zasad: komplet reguł, lore świata Tolkas, zasady budowy warbandów, tworzenia własnego Delvera, listy przedmiotów i skarbów oraz zasady prowadzenia kampanii powiązanych scenariuszy.