Cloudspire to strategiczna gra dla 1-4 graczy, inspirowana mechanikami tower defense oraz MOBA (Multiplayer Online Battle Arena). Gracze kontrolują jedną z czterech unikalnych frakcji, walczących o potężną energię źródłową w pływającym królestwie Ankar. Rozgrywka solowa i kooperacyjna oparta jest na scenariuszach, które przedstawiają historię z perspektywy różnych frakcji.
Każda frakcja ma swoje wyjątkowe jednostki i bohaterów, zdolnych zarówno do obrony, jak i ataku. Gracze mogą rekrutować najemników, budować wieże ochronne i eksplorować z bohaterami w poszukiwaniu zasobów i reliktów. Armie mogą być rozmieszczane pojedynczo lub w stosach, ukrywając potężne jednostki aż do ostatniej chwili. W trakcie gry talia wydarzeń wprowadza zmienne warunki, czyniąc bitwy ekscytującymi i nieprzewidywalnymi.
W miarę jak jednostki zbliżają się do baz przeciwników, napotykają potężne wieże obronne, zwane iglicami, które gracze mogą budować i ulepszać wokół planszy, aby wzmocnić swoją obronę. Każda frakcja ma również możliwość rozbudowy bazy, co pozwala na wprowadzenie nowych strategii, rozwijanie umiejętności bohaterów oraz przejęcie kontroli nad polem bitwy.